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はっきりとした創建年は不明ですが、養老4年（720）に完成した「日本書紀」に、景行天皇が熊襲（くまそ）征伐の折りに祈願したとして、既にその名が記載されています。

東大寺再建に尽力した俊乗房重源（しゅんじょうぼうちょうげん）が、建久6年（1195）、再建成就のお礼として玉祖神社の神殿の造り替えを行った際に、造り替えられた社殿ほかの建物や宝物などの目録「周防国一宮造替神殿宝物等目録」が残されています。

祭神は、延喜式神名帳には、「玉祖神社二座」とありますが、玉祖命のほかは不詳です。玉祖命は、勾玉や管玉をつくる人々の祖先神で、三種の神器の一つ、八坂瓊曲玉（やさかにのまがたま）をつくった神様と言われています。

ほかに数社ある同名の神社は、この周防国一宮である玉祖神社から勧請を受けたものです。

仲哀天皇の熊襲征伐のおり、軍の吉凶を占わせた古式によると伝わる「占手神事」は、毎年9月25日（旧暦の8月15日）に近い日曜、周防一の宮玉祖神社の例祭前夜、境内神門前の石畳の上で行われています。

4月上旬には、古くなったメガネを供養する「玉の祭」が行われます。

社叢4,333㎡はキシュウナキリスゲなどの希少な植物が見られるなど、植物生態学上重要な森林です。

また、国指定天然記念物・黒柏鶏（くろかしわけい）発祥の地として、境内で飼育されています。