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天平13年（741）聖武天皇の勅願により、諸国に国分寺がおかれた際に創建されました。

平安時代には衰微したが、鎌倉時代、周防国が総国分寺である東大寺の経費の支出をまかなう料国（りょうこく）となったのを契機に再興の機運が起こり、その後の大内氏、続いて毛利氏の保護によって維持されました。

当初の寺域をほぼ維持しているのは全国でもまれで、周防国分寺旧境内は国の史跡に指定を受けています。

現在見られる仁王門・金堂は後に建築されたものですが、金堂は創建当初の位置に創建当初の礎石を使いながら建て直されて現在に至っていることが発掘調査でわかっています。

境内には、禁門の変に於いて戦死した国分寺隊の招魂碑が建てられています。